Printre Mumy primele roluri de televiziune a fost de șase-an-vechi Willy în „Donald Prietenul lui” (1960) episod al NBC-TV dramă de familie serie Național de Catifea, cu Lori Martin., El a jucat în trei episoade de CBS-TV este original crepusculară: „Viața e frumoasă” (noiembrie 1961), ca un copil care terorizează orașul său cu puteri psihice (un rol mai târziu, el a reluat împreună cu fiica sa, Liliana, în „este Încă o Viață Bună” episod din cea de-a doua renaștere serie); „În Laudă de Pip” (septembrie 1963), ca o viziune de Jack Klugman, neglijate de mult timp pe moarte fiul; și „Apel pe Distanțe Lungi” (Martie 1961) ca Billy Bayles, care vorbește la moartea lui bunica printr-un telefon jucărie.
Mumy în Alfred Hitchcock Presents episodul Bang!, You ‘re Dead, 1961
În 1961, Billy a fost distribuit în serialul Alfred Hitchcock Presents de la CBS-TV în „The Door Without A Key”, cu John Larch, care l-a interpretat pe tatăl său în”It’ S A Good Life”. În același an, Mumy a jucat rolul micului Jackie în episodul ” Bang! Ești mort”, cu Marta Kristen, care mai târziu a interpretat-o pe sora sa Judy pe Lost in Space. Mumy a fost distribuit ca Mark Murdock în episodul” Keep an Eye on Moș Crăciun ” (1962) al serialului de dramă ABC-TV Going My Way, cu Gene Kelly., Colegii săi invitați au fost Cloris Leachman (care a jucat-o pe mama sa în „It’ S A Good Life”), Steve Brodie și Frank McHugh.
La vârsta de opt ani, Mumy apărut în Jack Palance ABC-TV circ drama Cea mai Mare Show de pe Pământ (1963); el a fost aruncat ca Mile, un băiat orfan, în Perry Mason episod „Cazul Shifty Cutie de pantofi” (1958); și-a portretizat pe Freddy „Sfârșitul unei Imagini” (1958) episod al NBC-TV Occidentale moderne serie Imperiu, cu Richard Egan.,
În 1964, el a fost aruncat ca Richard Kimble nepotul lui în ABC-TV Fugara episodul, „Acasă Este Vânat”; ca Barry într-NBC-TV dramă medicală ceasul Al Unsprezecelea episod „Tată de duminică”; ca el însuși de trei ori în ABC serial Aventurile lui Ozzie și Harriet; în filmul Disney Pentru Dragostea de Willadena; și, ca un orfan cu probleme luate de Stephenses în Vrăjit fantezie serial episodul „O Viziune de Bomboane” (decembrie 1964), pe ABC-TV.,Mumy a fost prima alegere care l-a portretizat pe Eddie Munster în comedia CBS The Munsters din 1964, dar părinții lui s-au opus cerințelor extinse de machiaj. Rolul în schimb a mers la Butch Patrick. Mumy a apărut într-un episod ca un prieten de-al lui Eddie.
Mumy oaspete a jucat într-un episod al NBC-TV I Dream of Jeannie, „Ce a Devenit Copilul Custer?” (1965). În același an, a apărut și într-un episod din Bewitched intitulat „Junior Executive” (1965), în care a jucat un tânăr Darrin Stevens.,
Billy Mumy cu Brigitte Bardot în Draga Brigitte, 1965
Mumy a jucat în Draga Brigitte (1965), o adaptare cinematografica a romanului Erasmus cu Pistrui, ca Erasmus Frunze, un copil geniu al matematicii, care dezvoltă o pasiune pe Brigitte Bardot (jucat de ea în film). Părinții săi, interpretați de James Stewart și Glynis Johns, încearcă să-și gestioneze obsesia.,deși s-a remarcat pentru mai multe roluri atât ca actor pentru copii, cât și pentru adulți, Mumy este probabil cel mai bine cunoscut pentru rolul său de televiziune iconic din seria science fiction din anii 60. Din 1965 până în 1968, Mumy portretizat Va Robinson în Pierdut în Spațiu, care a fost beneficiarul a numeroase avertismente, (cel mai faimos „Pericol, Va Robinson”) de personaj robot, și-a exprimat de către Dick Tufeld.
Mumy mai târziu a fost aruncat în Binecuvântați Animalele și Copii (1971) ca Teft, un lider într-un grup de misfit adolescenți rezolvate pentru a salva o turmă de zimbri de la vânători., A jucat, de asemenea, un prieten muzician al personajului lui Cliff DeYoung în filmul TV Sunshine (1973), iar mai târziu a reluat rolul în Sunshine Christmas și în serialul TV Sunshine. În 1974, el a jucat Nick Butler în episodul pilot al NBC The Rockford Files și, de asemenea, a făcut o apariție într-un episod mai târziu în sezonul 1, ca un artist trotuar. În 1988, l-a interpretat pe nepotul genial al lui Ben Matlock, Dr.Irwin Bruckner, pe Matlock.în 1996, Mumy a fost un scriitor și co-creator al Space Cases, o emisiune de televiziune Nickelodeon cu teme similare cu cele ale Lost in Space., Între 1994 și 1998, a jucat rolul ambasadorului Lennier în serialul science fiction sindicalizat Babylon 5. În noiembrie 1998, l-a interpretat pe Kellin, un ofițer al Flotei Stelare, în episodul Star Trek: Deep Space Nine „Asediul AR-558”, în care ajută la înfrângerea unui detașament Jem ‘ Hadar. Spre deliciul lui Mumy, personajul său era uman de data aceasta; în timp ce juca Lennier în Babylon 5, i s-a cerut să poarte machiaj protetic. El a fost mai recent văzut într-un episod din 2006 din Crossing Jordan și în filmul original Syfy A. I. Assault.,în 2018, Mumy a apărut în episodul pilot al serialului Netflix remake, Lost in Space. Numele personajului său este Dr. Z. Smith, în omagiu personajului interpretat de Jonathan Harris în serialul de televiziune din 1965.