Fra 1924 til 1927, flyplassen i Kalandia var den eneste flyplassen i den Britiske Mandatet for Palestina. Det ble brukt av den Britiske militære myndigheter og prominente gjester på vei til Jerusalem. I 1931, Obligatorisk regjeringen ekspropriert land fra den Jødiske landsbyen Atarot å utvide flyplassen, i prosessen å rive boliger og landsforvisning frukthager. I 1936, flyplassen ble åpnet for vanlig flyreiser. Landsbyen Atarot ble erobret og ødelagt av den Jordanske Arabiske Legion under 1948 Arabisk-Israelske Krigen.,
Fra 1948 til Seks-Dagers-Krigen i juni 1967, flyplassen var under Jordanske kontroll, utpekt OJJR. Følgende Seks Dagers Krigen, Jerusalem lufthavnen ble innlemmet i Jerusalem city kommunale området og ble utpekt LLJR.
I 1970-årene og tidlig på 1980-tallet, Israel investert betydelige ressurser i å oppgradere flyplassen og skape infrastruktur for en fullverdig internasjonal flyplass, men den internasjonale luftfartsmyndigheter, med tanke på at flyplassen var i land som er erobret i 1967 av Israel, ikke ville tillate internasjonale flyvninger til å lande der., Dermed flyplassen ble bare brukt for innenlands flyreiser og charterfly.
på Grunn av sikkerhetsspørsmål under den Andre Intifadaen, flyplassen var stengt for sivil luftfart i oktober 2000, og med juli 2001 ble formelt overlevert til Israels Forsvar.
I kart presentert av Israel i 2000 Camp David-Toppmøtet, Atarot var inkludert i den Israelske bebygd areal av Jerusalem. Dette ble avvist av Palestinske delegasjonen, som så for seg det som en nasjonal flyplass for Palestinerne., Yossi Beilin foreslått at flyplassen skal brukes i fellesskap som en del av en samlet deling av Jerusalem mellom Israel og Palestinske myndigheter, siterer vellykket modell av Genève Internasjonale Lufthavn, som brukes av både Sveits og Frankrike.