2001-2013: Gyerekszínésznő és áttörés
Fanning hároméves koruk előtt kezdett el színészkedni. Színészi karrierjét azzal kezdte, hogy nővére, Dakota karaktereinek fiatalabb változatát játszotta A Taken and the movie I Am Sam című minisorozatban. 2002-ben, négy éves korában Fanning elnyerte első szerepét a nővérétől függetlenül a Daddy Day Care vígjátékban. Anekdotikus bizonyíték a feltörekvő készség volt látható a döntés, hogy a leadott neki a szerepe Ruth a Door in the Floor (2004) szemben Jeff Bridges és Kim Basinger., A film producerei eredetileg azt tervezték, hogy azonos ikreket bérelnek az intenzív felvételi ütemtervre, de annyira lenyűgözték Fanning, hogy csak őt használják.
2003 végén, Fanning megjelent Winn-Dixie miatt a Sweetie Pie Thomas kis szerepében. 2004-ben hangmunkát végzett Miyazaki My Neighbor Totoro animációs film angol szinkronizált változatában, Mei szerepében, Dakotával szemben, aki Satsuki-t, az Elle karakterének idősebb nővérét fejezte ki. Később ugyanebben az évben, forgatta azt akarom, hogy valaki enni sajtot., 2005 elején Fanning Charlotte hálójában forgatott jeleneteket, mint a Dakota által játszott páfrány “jövőbeli unokája”. A jelenetek azonban nem tették meg a végső vágást. 2005 közepén játszotta Debbie-t, Richard és Susan Jones lányát (Brad Pitt és Cate Blanchett játszotta) a Bábel című filmben. 2006 elején Fanning mind a kilences, mind a Déjà Vu jeleneteit forgatta. 2006 közepén forgatta az elveszett szobát, egy sci-fi TV minisorozatot. 2006-ban megjelent a House: MD “Need to Know” című epizódjában, amely a beteg lányát játssza., 2006-ban megjelent a Criminal Minds epizódjában, Tracey támogató szerepét játszva a “The Boogeyman” – ben.
2006 végére Fanning vezető szerepeket kezdett foglalni. Ezek közül az első a Reservation Road egyik tanulója, Grace és Ethan Learner gyászoló lánya volt. A film egy tragikus autóbaleset következményeivel foglalkozik, amelyben Emma testvérét megölték. 2007 elején Fanning újra összeállt Babel társsztárjaival, Brad Pitt-tel és Cate Blanchett-tel, egy kis részben Benjamin Button furcsa esetében, mint Blanchett karakterének fiatalabb változata., 2007 közepén Fanning a Phoebe in Wonderland címszerepét forgatta, amely szintén Felicity Huffman volt, 2009 márciusában jelent meg. 2007 júliusától októberéig Fanning megjelent a Diótörőben 3D-ben, Mary-t játszva. A filmet Magyarországon, Budapesten forgatták, és 2010 végén mutatták be. 2008 márciusában Fanning és nővére, Dakota a tervek szerint a nővérem Őrzőjében szerepelt volna, de a lehetőség akkor esett át, amikor Dakota megtudta, hogy le kell borotválnia a fejét. A nővéreket azonnal Abigail Breslin és Sofia Vassilieva váltotta fel.,
Variety 2009 áprilisában számolt be arról, hogy Fanning a forgatókönyvíró, Sofia Coppola 2010-es filmjében, valahol a főszerepben lesz. A cselekmény egy “rossz fiú” színész köré összpontosul, aki kénytelen újraértékelni az életét, amikor a lánya, akit Fanning játszik, váratlanul megérkezik. A film a 2010-es díjszezonban jelent meg. Az első Filmfesztiválon, a 67. Velencei Filmfesztiválon az Arany Oroszlán volt. 2010 végén Fanning elkezdett dolgozni Francis Ford Coppola 2011-es Twixt című filmjén, amely Coppola egy álom alapján készült. Egy “v”nevű fiatal szellem szerepét játszotta. 2011-ben Fanning szerepelt J. J.-ben., Abrams ‘ sci-fi dráma film Super 8 mint Alice Dainard. A film 2011.június 10-én jelent meg, és egy olyan gyerekcsoport köré összpontosul, akik kénytelenek foglalkozni a kisvárosukban zajló furcsa eseményekkel. A Telegraph Fanninget a film egyik legjobb szempontjának nevezte.
2011 decemberében Fanning megjelent Cameron Crowe ‘ s we vettünk egy állatkertet. Ő játszotta Lily-t, egy 13 éves lányt, aki az állatkert éttermében dolgozik, és az egyetlen szülői alakjával, Kellyvel (Scarlett Johansson) él az ingatlanon., 2012 szeptemberében Fanning Ginger-ként szerepelt Alice Englert mellett, aki Rosa-t játszotta a Ginger & Rosa című drámafilmben, amelyre 1962-ben került sor Londonban. A filmet Sally Potter rendezte és 2012.október 19-én mutatták be. Fanning széles körű elismerést kapott teljesítményéért, A. O. Scott a The New York Times-tól azt írta, hogy ” a higgadtság, az intenzitás és a technikai pontosság szinte Streepian keverékét mutatja. Ijesztő, hogy milyen jó, és nehéz elképzelni, amit nem tudott megtenni.,”Ty Burr, a Boston Globe filmkritikusa dicsérte ” ragyogó naturalizmusát, amely a teljesítmény ellentétének tűnik”, és úgy érezte, hogy ” Fanning könnyen meggyőzi Önt Ginger érzelmi valóságáról.”
Fanning a 2014-es San Diego-i Comic-Con
2014–jelen: Nemzetközi elismerés
Fanning játszotta mellett Angelina Jolie-t a 2014-es Walt Disney film, Demona, rendezte: Robert Stromberg. Jolie játszott Maleficent, míg Fanning játszott Princess Aurora, a Csipkerózsika., Ugyanebben az évben megjelent a független sci-fi Western Young Ones-ben, és szerepelt az életrajzi Low Down-ban, Joe Albany jazz zongorista életéről, amelyben Albany lánya, Amy-Jo szerepét játssza, akinek szemszögéből a történetet elmondják.
2015-ben Fanning Jay Roach Trumbo-jában szerepelt Dalton Trumbo (Bryan Cranston)lánya, Nikola szerepében, és 3 generációban szerepelt (korábban Ray-ről ismert), Naomi Watts és Susan Sarandon mellett, egy fiatal transznemű férfi szerepében.,
2016-ban Jesse-ként jelent meg a Neon Demon pszichológiai thrillerben, amelyet Nicolas Winding Refn rendezett. A film világpremierje a Cannes-i Filmfesztiválon volt 2016 májusában. 2016.június 24-én jelent meg, és rosszul szerepelt a box office-ban. Ugyanebben az évben feltűnt Mike Mills 20. századi Nőalakjában, Greta Gerwig és Annette Bening társaságában. A film világpremierje a New York-i Filmfesztiválon volt 2016.október 8-án, korlátozott kiadással 2016. December 28-án., Ezután együtt szerepelt Ben Affleck tilalmi korszakában, a Live by Night című drámában, amelyet 2016.December 25-én adtak ki.
2017-ben Fanning Shawn Christensen egész estés drámájában, a Sidney Hall eltűnésében jelent meg, amely január 25-én mutatkozott be a Sundance Filmfesztiválon., Ugyanebben az évben Fanning is megjelent John Cameron Mitchell, Angol-Amerikai sci-fi, romantikus vígjáték film, Hogyan kell a Lányokkal Beszélni a Felek (alapuló rövid történet Neil Gaiman), visszakerül a Sofia Coppola A Szédíti, az Ír-Amerikai romantikus film, Mary Shelley, rendezte Haifaa al-Mansour, a zenei videó az Grouplove egyetlen “Jó Reggelt”.
2018-ban Fanning Peter Dinklage mellett szerepelt az I Think We ‘ re Alone Now-ban, rendező: Reed Morano. Világpremierje volt a Sundance Filmfesztiválon 2018.január 21-én., 2018. szeptember 14-én jelent meg a Momentum Pictures. Ő is szerepelt Galveston szemben Ben Foster, rendezte Mélanie Laurent, amelynek világpremierje South By Southwest Március 10, 2018. Ugyanebben az évben Fanning szerepelt a Teen Spirit-ben, Max Minghella rendezésében, amelynek világpremierje volt a Torontói Nemzetközi Filmfesztiválon 2018 szeptemberében. 2019.április 5-én jelent meg.
2019 májusában Fanninget a 72. éves Cannes-i Filmfesztiválon a nemzetközi verseny zsűrijének tagjává nevezték ki, a történelem legfiatalabb Cannes-i zsűrijévé vált., Ugyanebben az évben Fanning szerepelt Woody Allen esős napján New Yorkban. 2019 októberében Fanning újraírta Aurora szerepét a Maleficent: a gonosz szeretője című filmben.
2020-ban Fanning az összes fényes helyen szerepelt, szemben a Justice Smith-szel, Rendező: Brett Haley, Jennifer Niven azonos nevű regénye alapján, a The Roads Not Taken, rendező: Sally Potter, szemben Javier Bardemmel és Salma Hayekkel. Ugyanebben az évben, Fanning szerepelt és végrehajtó elő a történelmi komédia sorozat a nagy, főszerepben, mint Catherine The Great mellett Nicholas Hoult., A sorozat premierje Hulu május 2020., amelyért kritikus elismerést kapott Nagy Katalin kitalált változatának ábrázolásáért
Fanning a következő csillag lesz a Nightingale-ban, az azonos nevű regény alapján nővére, Dakota mellett, újraegyesítve őt Laurent-rel. A tervek szerint 2021.December 22-én jelenik meg. Ezután a Plainville-i lány nevű Hulu minisorozatban fog szerepelni, Conrad Roy halála alapján.