2001-2013: Actrice enfant et percée

Fanning a commencé à jouer avant d’avoir trois ans. Elle a commencé sa carrière d’actrice en jouant la version plus jeune des personnages de sa sœur aînée Dakota dans la mini-série Taken et le film I Am Sam. En 2002, à l’âge de quatre ans, Fanning a remporté son premier rôle indépendant de sa sœur dans la comédie Daddy Day Care. Une preuve anecdotique de son talent naissant a été vue dans la décision de la lancer dans le rôle de Ruth dans The Door in the Floor (2004) face à Jeff Bridges et Kim Basinger., Les producteurs du film avaient initialement prévu d « embaucher des jumeaux identiques pour le calendrier de tournage intense, mais ont été tellement impressionnés par Fanning qu « ils n » ont utilisé qu  » elle.

À la fin de 2003, Fanning est apparu dans Because of Winn-Dixie dans le petit rôle de Sweetie Pie Thomas. En 2004, elle a fait du travail vocal dans la version doublée en anglais du film d’animation My Neighbor Totoro de Miyazaki, dans le rôle de Mei, face à Dakota, qui a doublé Satsuki, la sœur aînée du personnage d’Elle. Plus tard cette même année, elle a filmé I Want Someone to Eat Cheese With., Au début de 2005, Fanning a filmé des scènes dans le Web de Charlotte en tant que « future petite-fille » de Fern Arable joué par Dakota. Cependant, les scènes n’ont pas fait la coupe finale. À la mi-2005, elle a joué Debbie, la fille de Richard et Susan Jones (joué par Brad Pitt et Cate Blanchett) dans le film Babel. Au début de 2006, Fanning a filmé des scènes à la fois dans The Nines et Déjà Vu. À la mi-2006, elle a filmé The Lost Room, une mini-série télévisée de science-fiction. Toujours en 2006, elle est apparue dans l’épisode « Need to Know » de House: MD, jouant la fille du patient., Elle est apparue dans un épisode d’Esprits criminels en 2006, jouant le rôle de soutien de Tracey dans « The Boogeyman ».

À la fin de 2006, Fanning a commencé à réserver des rôles principaux. Le premier d’entre eux était celui d’Emma Learner dans Reservation Road—la fille en deuil de Grace et Ethan Learner. Le film traite des conséquences d’un tragique accident de voiture dans lequel le frère d’Emma est tué. Au début de 2007, Fanning a retrouvé ses co-stars de Babel, Brad Pitt et Cate Blanchett, dans un petit rôle dans le cas curieux de Benjamin Button en tant que version plus jeune du personnage de Blanchett., Au milieu de l’année 2007, Fanning a filmé le rôle-titre Phoebe de Phoebe in Wonderland, qui a également joué Felicity Huffman et est sorti en mars 2009. De juillet à octobre 2007, Fanning est apparue dans Casse-Noisette en 3D, jouant Mary. Le film a été tourné à Budapest, en Hongrie et est sorti fin 2010. En mars 2008, Fanning et sa sœur Dakota devaient jouer dans My Sister’s Keeper, mais l’occasion est tombée lorsque Dakota a appris qu’elle devrait se raser la tête. Les sœurs ont été immédiatement remplacées par Abigail Breslin et Sofia Vassilieva.,

Variety a rapporté en avril 2009 que Fanning serait en vedette dans le film de 2010 de la scénariste Sofia Coppola, Somewhere. L’intrigue se concentre autour d’un acteur » bad-boy  » qui est obligé de réévaluer sa vie lorsque sa fille, jouée par Fanning, arrive de façon inattendue. Le film est sorti pendant la saison des prix 2010. Lors de son premier festival, la 67e Mostra de Venise, il a remporté le Lion d’Or. À la fin de 2010, Fanning a commencé à travailler sur le film Twixt de Francis Ford Coppola en 2011, que Coppola a basé sur un rêve. Elle a joué le rôle d’un jeune fantôme nommé « V ». En 2011, Fanning a joué dans J. J., Le film de science-fiction Super 8 d’Abrams dans le rôle d’Alice Dainard. Le film est sorti le 10 juin 2011, et se concentre sur un groupe d’enfants qui sont forcés de faire face à des événements étranges dans leur petite ville. Le Telegraph a cité Fanning comme l’un des meilleurs aspects du film.

En décembre 2011, Fanning est apparu dans We Bought a Zoo de Cameron Crowe. Elle a joué Lily, une jeune fille de 13 ans qui travaille au restaurant du zoo et vit sur la propriété avec sa seule figure parentale, Kelly (Scarlett Johansson)., En septembre 2012, Fanning a joué le rôle de Ginger avec Alice Englert, qui a joué Rosa dans le film dramatique Ginger & Rosa qui a eu lieu en 1962 à Londres. Le film a été réalisé par Sally Potter et est sorti le 19 octobre 2012. Fanning a été largement acclamé pour sa performance, A. O. Scott du New York Times écrivant qu’elle  » montre un mélange presque Streepian d’équilibre, d’intensité et de précision technique. Il est effrayant de voir à quel point elle est bonne et difficile d’imaginer tout ce qu’elle ne pourrait pas faire., Ty Burr, critique de cinéma pour le Boston Globe, a salué son « naturalisme lumineux qui semble à l’opposé de la performance » et a estimé que « Fanning vous convainc facilement de la réalité émotionnelle de Ginger. »

Fanning au San Diego Comic-Con 2014

2014–présent: Reconnaissance internationale

Fanning a joué aux côtés d’Angelina Jolie dans le film de Walt Disney, Maléfique, réalisé par Robert Stromberg en 2014. Jolie a joué Maléfique, tandis que Fanning a joué la princesse Aurora, la Belle au bois dormant., La même année, elle est apparue dans le western de science-fiction indépendant Young Ones et a joué dans le biographique Low Down, sur la vie du pianiste de jazz Joe Albany, dans lequel elle joue le rôle de la fille d’Albany, Amy-Jo, du point de vue duquel l’histoire est racontée.

En 2015, Fanning a joué dans Trumbo de Jay Roach dans le rôle de Nikola, la fille de Dalton Trumbo (Bryan Cranston), et a joué dans 3 Generations (précédemment connu sous le nom de About Ray), aux côtés de Naomi Watts et Susan Sarandon, jouant le rôle d’un jeune homme transgenre.,

En 2016, elle joue le rôle de Jesse dans le thriller psychologique The Neon Demon, réalisé par Nicolas Winding Refn. Le film a eu sa première mondiale au Festival de Cannes en mai 2016. Il est sorti le 24 juin 2016, et a mal fait au box-office. La même année, elle apparaît dans 20th Century Women de Mike Mills, aux côtés de Greta Gerwig et Annette Bening. Le film a eu sa première mondiale au New York Film Festival le 8 octobre 2016, et a commencé une sortie limitée le 28 décembre 2016., Elle a ensuite joué dans le drame de Ben Affleck, Live by Night, sorti le 25 décembre 2016.

En 2017, Fanning est apparu dans le long métrage dramatique de Shawn Christensen, The Vanishing of Sidney Hall, qui a été présenté en première le 25 janvier au Festival du film de Sundance., La même année, Fanning est également apparue dans le film de science-fiction américano-britannique How to Talk to Girls at Parties de John Cameron Mitchell (basé sur une nouvelle de Neil Gaiman), retrouvant Sofia Coppola dans The Beguiled, dans le film romantique irlando-américain Mary Shelley, réalisé par Haifaa al-Mansour, et dans le clip du single « Good Morning »de Grouplove.

En 2018, Fanning a joué aux côtés de Peter Dinklage dans I Think We’re Alone Now, réalisé par Reed Morano. Il a eu sa première mondiale au Festival du film de Sundance le 21 janvier 2018., et a été publié le 14 septembre 2018 par Momentum Pictures. Elle a également joué dans Galveston face à Ben Foster, réalisé par Mélanie Laurent, qui a eu sa première mondiale à South by Southwest le 10 mars 2018. La même année, Fanning a joué dans Teen Spirit, réalisé par Max Minghella, qui a été présenté en première mondiale au Festival international du film de Toronto en septembre 2018. Il est sorti le 5 avril 2019.

En mai 2019, Fanning a été nommé membre du jury de la compétition internationale du 72e Festival de Cannes, devenant ainsi le plus jeune juré cannois de l’histoire., La même année, Fanning a joué dans A Rainy Day in New York de Woody Allen. En octobre 2019, Fanning reprend le rôle d’Aurora dans Maleficent: Mistress of Evil.

En 2020, Fanning a joué dans All the Bright Places, face à Justice Smith, réalisé par Brett Haley, basé sur le roman du même nom de Jennifer Niven, et The Roads Not Taken, réalisé par Sally Potter, face à Javier Bardem et Salma Hayek. Cette même année, Fanning a joué dans et exécutif produit la série de comédie historique The Great, mettant en vedette comme Catherine la Grande aux côtés de Nicholas Hoult., La série a été créée sur Hulu en mai 2020., pour lequel elle a été acclamée par la critique pour son interprétation de la version fictive de Catherine La Grande

Fanning jouera ensuite dans The Nightingale, basé sur le roman du même nom aux côtés de sa sœur Dakota, la retrouvant avec Laurent. Sa sortie est prévue le 22 décembre 2021. Elle jouera ensuite dans une mini-série Hulu nommée The Girl From Plainville, basée sur la mort de Conrad Roy.