2001-2013: actriz infantil y avance
Fanning comenzó a actuar antes de cumplir tres años. Comenzó su carrera como actriz interpretando la versión más joven de los personajes de su hermana mayor Dakota en la miniserie Taken y la película I Am Sam. En 2002, a la edad de cuatro años, Fanning ganó su primer papel independiente de su hermana en la comedia Daddy Day Care. La evidencia anecdótica de su habilidad emergente se vio en la decisión de contratarla para el papel de Ruth en The Door in the Floor (2004) junto a Jeff Bridges y Kim Basinger., Los productores de la película originalmente planearon contratar gemelos idénticos para el intenso horario de rodaje, pero quedaron tan impresionados con Fanning que solo la usaron a ella.
a finales de 2003, Fanning apareció en Because of Winn-Dixie en el pequeño papel de Sweetie Pie Thomas. En 2004, hizo el trabajo de voz en la versión doblada en inglés de la película animada de Miyazaki My Neighbor Totoro, en el papel de Mei, junto a Dakota, quien hizo la voz de Satsuki, la hermana mayor del personaje de Elle. Más tarde ese mismo año, filmó I Want Someone To Eat Cheese With., A principios de 2005, Fanning filmó escenas en la Web de Charlotte como la «futura nieta» de Fern Arable interpretada por Dakota. Sin embargo, las escenas no hicieron el corte final. A mediados de 2005, interpretó a Debbie, la hija de Richard y Susan Jones (interpretada por Brad Pitt y Cate Blanchett) en la película Babel. A principios de 2006, Fanning filmó escenas tanto en The Nines como en Déjà Vu. A mediados de 2006, filmó The Lost Room, una miniserie de televisión de ciencia ficción. También en 2006, apareció en el episodio «Need to Know» De House: MD, interpretando a la hija del paciente., Apareció en un episodio de Criminal Minds en 2006, interpretando el papel secundario de Tracey en «The Boogeyman».
a finales de 2006, Fanning comenzó a reservar papeles principales. El primero de ellos fue el de Emma Learner en Reservation Road, la hija afligida de Grace y Ethan Learner. La película trata de las consecuencias de un trágico accidente de coche en el que el hermano de Emma es asesinado. A principios de 2007, Fanning se reunió con sus co-estrellas de Babel, Brad Pitt y Cate Blanchett, en un pequeño papel en el Curioso Caso de Benjamin Button como la versión más joven del personaje de Blanchett., A mediados de 2007, Fanning filmó el papel principal Phoebe de Phoebe in Wonderland, que también protagonizó Felicity Huffman y fue lanzado en marzo de 2009. De julio a octubre de 2007, Fanning apareció en The Nutcracker en 3D, interpretando a Mary. La película fue filmada en Budapest, Hungría y fue lanzada a finales de 2010. En marzo de 2008, Fanning y su hermana Dakota estaban programados para protagonizar My Sister’s Keeper, pero la oportunidad cayó cuando Dakota se enteró de que tendría que afeitarse la cabeza. Las hermanas fueron inmediatamente reemplazadas por Abigail Breslin y Sofía Vassilieva.,
Variety informó en abril de 2009 que Fanning protagonizaría la película de 2010 de la guionista Sofia Coppola, Somewhere. La trama se centra en un actor «chico malo» que se ve obligado a reevaluar su vida cuando su hija, interpretada por Fanning, llega inesperadamente. La película fue lanzada durante la temporada de premios de 2010. En su primer festival de cine, el 67º Festival de cine de Venecia, se llevó el león de oro. A finales de 2010, Fanning comenzó a trabajar en la película Twixt de 2011 de Francis Ford Coppola, que Coppola basó en un sueño. Interpretó el papel de un joven fantasma llamado «V». En 2011, Fanning protagonizó J. J., La película de drama de ciencia ficción de Abrams Super 8 como Alice Dainard. La película fue estrenada el 10 de junio de 2011, y se centra en un grupo de niños que se ven obligados a lidiar con sucesos extraños en su pequeño pueblo. The Telegraph citó a Fanning como uno de los mejores aspectos de la película.
en diciembre de 2011, Fanning apareció en We Bought a Zoo de Cameron Crowe. Interpretó a Lily, una niña de 13 años que trabaja en el restaurante del zoológico y vive en la propiedad con su única figura paterna, Kelly (Scarlett Johansson)., En septiembre de 2012, Fanning protagonizó como Ginger junto con Alice Englert, quien interpretó a Rosa en la película dramática Ginger & Rosa que tuvo lugar durante 1962 en Londres. La película fue dirigida por Sally Potter y fue estrenada el 19 de octubre de 2012. Fanning ha recibido elogios generalizados por su actuación, con A. O. Scott de The New York Times escribiendo que «muestra una mezcla casi Streepiana de aplomo, intensidad y precisión técnica. Es aterrador lo buena que es y es difícil imaginar algo que no podría hacer., Ty Burr, crítico de cine del Boston Globe, elogió su » naturalismo luminoso que parece lo contrario de la actuación «y sintió que» Fanning te convence fácilmente de la realidad emocional de Ginger.»
Fanning en el 2014 de San Diego Comic-Con
2014–presente: reconocimiento Internacional
Fanning protagonizó junto a Angelina Jolie en el 2014 Walt película de Disney, Maléfica, dirigida por Robert Stromberg. Jolie interpretó a Maléfica, mientras que Fanning interpretó a la Princesa Aurora, La Bella Durmiente., El mismo año, apareció en el Western independiente de ciencia ficción Young Ones y protagonizó la biográfica Low Down, sobre la vida del pianista de jazz Joe Albany, en la que interpreta el papel de la hija de Albany, Amy-Jo, desde cuya perspectiva se cuenta la historia.
en 2015, Fanning co-protagonizó Trumbo de Jay Roach como la hija de Dalton Trumbo (Bryan Cranston) Nikola, y protagonizó 3 Generations (anteriormente conocida como About Ray), junto a Naomi Watts y Susan Sarandon, interpretando el papel de un joven transgénero.,
en 2016, apareció como Jesse en el thriller psicológico the Neon Demon, dirigido por Nicolas Winding Refn. La película tuvo su estreno mundial en el Festival de cine de Cannes en mayo de 2016. Fue lanzado el 24 de junio de 2016, y lo hizo mal en la taquilla. Ese mismo año, apareció en 20th Century Women De Mike Mills, junto a Greta Gerwig y Annette Bening. La película tuvo su estreno mundial en el Festival de cine de Nueva York el 8 de octubre de 2016, y comenzó un lanzamiento limitado el 28 de diciembre de 2016., Luego co-protagonizó el drama de la era de la prohibición de Ben Affleck Live by Night, que fue lanzado el 25 de diciembre de 2016.
en 2017, Fanning apareció en el largometraje dramático de Shawn Christensen, The Vanishing of Sidney Hall, que se estrenó el 25 de enero en el Festival de cine de Sundance., En el mismo año, Fanning también apareció en la película de comedia romántica de Ciencia Ficción británico-estadounidense de John Cameron Mitchell How To Talk To Girls at Parties (basada en un cuento de Neil Gaiman), reuniéndose con Sofia Coppola en The Beguiled, en la película romántica Irlandesa Mary Shelley, dirigida por Haifaa Al-Mansour, y en el video musical del sencillo de Grouplove «Good Morning».
en 2018, Fanning protagonizó junto a Peter Dinklage I Think We’re Alone Now, dirigida por Reed Morano. Tuvo su estreno mundial en el Festival de cine de Sundance el 21 de enero de 2018., y fue lanzado el 14 de septiembre de 2018 por Momentum Pictures. También protagonizó Galveston junto a Ben Foster, dirigida por Mélanie Laurent, que tuvo su estreno mundial en South by Southwest el 10 de marzo de 2018. Ese mismo año, Fanning protagonizó Teen Spirit, dirigida por Max Minghella, que tuvo su estreno mundial en el Festival Internacional de cine de Toronto en septiembre de 2018. Fue lanzado el 5 de abril de 2019.
en mayo de 2019, Fanning fue nombrado miembro del jurado de la competencia internacional en el 72o Festival anual de cine de Cannes, convirtiéndose en el jurado más joven de Cannes en la historia., Ese mismo año, Fanning protagonizó a Rainy Day in New York de Woody Allen. En octubre de 2019, Fanning repitió el papel de Aurora en Maleficent: Mistress of Evil.
en 2020, Fanning protagonizó All the Bright Places, junto a Justice Smith, dirigida por Brett Haley, basada en la novela del mismo nombre de Jennifer Niven, y The Roads Not Taken, dirigida por Sally Potter, junto a Javier Bardem y Salma Hayek. Ese mismo año, Fanning protagonizó y produjo la serie de comedia histórica The Great, protagonizada por Catherine The Great junto a Nicholas Hoult., La serie se estrenó en Hulu en mayo de 2020., por lo que obtuvo la aclamación de la crítica por su interpretación como versión ficticia de Catherine The Great
Fanning protagonizará the Nightingale, basada en la novela del mismo nombre junto a su hermana Dakota, reuniéndola con Laurent. Está programado para ser lanzado el 22 de diciembre de 2021. Luego protagonizará una miniserie de Hulu llamada The Girl From Plainville, basada en la muerte de Conrad Roy.